Диссертация · научно-популярная версия

Механизмы токсического воздействия трициклических полиароматических углеводородов на электрическую активность сердца

Автор
Джуманиязова Ирина Хамрабековна
Спускаемся
С чего всё начинается

Что такое ПАУ

Полициклические ароматические углеводороды — для краткости ПАУ — это большой класс органических веществ, чьи молекулы собраны из нескольких сцепленных друг с другом бензольных колец.

Они появляются почти везде, где что-то горит не до конца: их выбрасывают вулканы и лесные пожары, заводские трубы и автомобильные двигатели, — и они же входят в состав сырой нефти.

Лёгкие ПАУ
2–3 кольца — нафталин, фенантрен. Лучше растворяются в воде.
Тяжёлые ПАУ
4 кольца и больше. Оседают в почве и донных отложениях.

Это различие окажется ключевым: именно лёгкие ПАУ доберутся до наших рыб.

ПАУ — повсюду: в воздухе, в почве и в воде.
Часть подводная

ПАУ в воде

Под поверхностью моря начинается история наших рыб.

Сами по себе ПАУ растворяются в воде плохо — и всё-таки накапливаются в ней в заметных количествах. Лёгкие, низкомолекулярные соединения остаются в поверхностном слое и в толще воды, где их суммарная концентрация может достигать сотен нанограммов на литр; тяжёлые оседают в донных отложениях.

В воду ПАУ попадают сразу несколькими путями, и главный из них — неожиданный. Это атмосфера: до 80% всех ПАУ Мирового океана приносят воздух и осадки. К этому добавляются промышленные сточные воды, донные работы и, конечно, нефть — при её транспортировке, добыче и переработке.

В арктических водах концентрации малы, но не равны нулю: например, в воде Северного Ледовитого океана среди всех ПАУ лидирует именно фенантрен — герой этой работы.

Громкая катастрофа против тихого убийцы
Сколько нефти попадает в воду — и насколько незаметно
Разовая аварияразлив танкера, о котором пишут все газеты
≈ 3 тыс. тонн
Рутинные утечкинезаметный фон добычи и перекачки
≈ 100 тыс. тонн в год
Катастрофа заметна и страшна — но именно постоянные технические утечки складываются в куда больший объём. Это и есть «тихий убийца»: загрязнение, которое не попадает в новости.
Что мы уже знали

Влияние ПАУ на физиологию рыб

Что ПАУ делают с рыбами? Прежде всего — бьют по сердцу.

У эмбрионов ПАУ нарушают развитие сердца: вызывают перикардиальный отёк, аритмию, дефекты формирования сердечной трубки. И самыми опасными для растущего сердца оказываются именно трициклические ПАУ.

У взрослых рыб ПАУ меняют электрическую активность сердечных клеток: водорастворимая фракция нефти подавляет калиевый ток реполяризации — и потенциал действия становится длиннее.

Но есть нюанс. Почти все эти данные получены на тропических рыбах — тунце, махи-махи, киллифиш — и на радужной форели. Интерес к теме вспыхнул после катастрофы платформы Deepwater Horizon в 2010 году. А про рыб холодных, арктических морей до недавнего времени не знали почти ничего.

Чувствительность IKr к фенантрену по данным разных видов: кумжа (Salmo trutta) — IC₅₀ ≈ 7,2 µМ; керчак (Myoxocephalus scorpio) — IC₅₀ ≈ 1,4 µМ. У данио-рерио фенантрен, напротив, укорачивает ПД — за счёт преимущественного подавления кальциевого тока (IC₅₀ ≈ 4,6 µМ).

Деполяризующие токи тоже чувствительны: 10 µМ фенантрена подавляют более 50% пиковой амплитуды INa желудочковых кардиомиоцитов керчака; 30 µМ снижают ICa кумжи примерно на 30%.

Из обзора литературы диссертации, разд. 2.4.3 «Влияние ПАУ на нормальную физиологию взрослых рыб».
Опускаемся на уровень клетки

Что мы знаем про электрофизиологию кардиомиоцитов рыб

Чтобы понять, как ПАУ ломают сердце, надо сначала договориться, как это сердце вообще работает — на уровне одной-единственной клетки. Каждое сокращение запускает электрический импульс — потенциал действия. Он разворачивается в несколько фаз, и за каждую отвечает свой поток ионов через мембрану — свой ионный ток. Проследите за кривой:

Наведите на фазу или запустите анимацию · названия токов кликабельны
+35 0 −40 −80 Мембранный потенциал, мВ время → фаза 0 фаза 2 фаза 3 фаза 4
Фаза 0 · деполяризация
Na⁺ входит в клетку
+ для зануд
Запускает потенциал действия. Натриевые каналы открываются — и ионы Na⁺ лавиной входят внутрь; за миллисекунды мембрана перебрасывается из состояния покоя (около −80 мВ) в положительную область. Каналы построены вокруг порообразующей α-субъединицы — у рыб это в основном изоформы Nav1.5 или Nav1.4.
Фаза 2 · плато
Ca²⁺ входит в клетку
+ для зануд
Держит фазу плато. Пока кальциевые каналы открыты, ионы Ca²⁺ продолжают втекать и удерживают мембрану деполяризованной. Эти же ионы кальция запускают сокращение — поэтому ICaL связывает электрику сердца с его механикой.
Фаза 3 · реполяризация
K⁺ выходит из клетки
+ для зануд
Главный ток реполяризации: выводит K⁺ наружу и возвращает мембрану к покою, завершая потенциал действия. У рыб его переносят в основном каналы — продукты гена KCNH6 (у млекопитающих — KCNH2/Kv11.1). Запомните этот ток: именно он окажется главной мишенью ПАУ.
Фаза 4 · покой
удерживает K⁺-равновесие
+ для зануд
Ток-«якорь»: удерживает стабильный потенциал покоя около −80 мВ и не даёт клетке возбуждаться самопроизвольно. У рыб его формируют каналы Kir2.4 (ген kcnj14).
Важная деталь. У рыб, в отличие от человека и других млекопитающих, нет фазы быстрой реполяризации — «фазы 1». Поэтому фаз здесь всего четыре, а быстрых калиевых токов Ito и IKur в их желудочковых кардиомиоцитах нет. Это пригодится дальше, когда мы перейдём к мыши.
Метод исследования

Как услышать одну клетку: метод пэтч-кламп

Мы говорили про потенциал действия и ионные токи — но как их вообще измеряют? Здесь на сцену выходит пэтч-кламп (от англ. patch — лоскут, clamp — фиксация). К одиночной клетке подводят тончайшую стеклянную микропипетку, заполненную специальным раствором, присасываются к мембране — и буквально подключаются к внутреннему миру клетки.

Внешний раствор Пипеточныйраствор Клетка
1 2 3 4
Подводим пэтч-пипетку к поверхности клетки…

Дальше всё зависит от режима. В режиме фиксации тока прибор позволяет клетке жить своей жизнью и записывает её собственный потенциал действия — целиком, со всеми фазами. В режиме фиксации потенциала мембране задают нужное напряжение и измеряют, какой ток через неё течёт, — так выделяют каждый ионный ток INa, ICaL, IKr, IK1 по отдельности.

Один раз «вскрыв» клетку (разорвав её мембрану), можно записать всякое разное — и потенциал действия, и каждый ток в отдельности.

Для регистрации разных токов и ПД нужны разные растворы — они подбираются так, чтобы «выключить» лишние ионные каналы и оставить только изучаемый ток. Концентрации даны в ммоль/л.

Потенциал действия и калиевые токи (IKr, IK1)
внешний 150 NaCl · 3 KCl · 1,2 MgCl₂ · 1 CaCl₂ · 5 HEPES · pH 7,4
пипеточный 140 KCl · 1 MgCl₂ · 5 ЭДТА · 4 MgATP · 0,3 Na₂GTP · 10 HEPES · pH 7,2
для калиевых токов во внешний раствор добавляли нифедипин (20 µМ) — блокатор кальциевых токов
Натриевый ток INa
внешний 20 NaCl · 120 CsCl · 1 MgCl₂ · 0,5 CaCl₂ · 10 HEPES · pH 7,7 · + нифедипин 20 µМ
пипеточный 5 NaCl · 130 CsCl · 1 MgCl₂ · 5 ЭДТА · 5 Mg₂ATP · 5 HEPES · pH 7,2
пониженный градиент Na⁺ уменьшает амплитуду тока — это нужно для корректных измерений
Кальциевый ток ICaL
внешний 150 NaCl · 3 CsCl · 1,2 MgCl₂ · 2 CaCl₂ · 5 HEPES · pH 7,4
пипеточный 130 CsCl · 1 MgCl₂ · 5 ЭДТА · 15 ТЭА-Cl · 4 MgATP · 0,3 Na₂GTP · pH 7,2
Cs⁺ и ТЭА в растворах подавляют калиевые токи, поддерживаемый потенциал −40 мВ убирает натриевый
Из раздела «Материалы и методы» диссертации — регистрация ПД и ионных токов желудочковых кардиомиоцитов наваги.